Alli từng là thành viên của các đội U-17 và U-18 Anh. Ngày 27 tháng 8 năm 2014, Alli được triệu tập vào Đội tuyển U-19 Anh.[45] Anh có trận ra mắt U-19 Anh với một pha kiến tạo trong trận hòa 1-1 với U-19 Đức.

Vào tháng 2 năm 2015, đã có những động thái từ huấn luyện viên John Fashanu muốn gọi Alli vào đội tuyển Nigeria. Tuy nhiên vào ngày 1 tháng 10, huấn luyện viên Roy Hodgson đã triệu tập anh vào đội hình đội tuyển Anh tham dự hai trận đấu tại vòng loại Euro 2016 với Estonia và Lithuania.[46] Ngày 9 tháng 10, anh có trận đấu đầu tiên cho đội tuyển Anh vào ngày 9 tháng 10, khi vào sân thay cho Ross Barkley trong chiến thắng 2–0 trước Estonia.[47]

Ngày 17 tháng 11 năm 2015, Alli được vào sân ngay từ đầu và đã ghi bàn thắng mở tỉ số từ quả sút xa trong trận giao hữu thắng Pháp 2-0 tại sân Wembley.[48] Sau đó trong trận giao hữu với đương kim vô địch thế giới Đức vào ngày 26 tháng 3 năm 2016, anh được BBC chọn là Cầu thủ xuất sắc nhất trận đấu. Trong trận này, tuyển Anh đã lội ngược dòng đánh bại Đức 3-2 sau khi bị dẫn trước 2-0.[49]

Euro 2016

Ngày 31 tháng 5 năm 2016, Alli có tên trong thành phần 23 cầu thủ Anh tham dự Euro 2016 tại Pháp dưới sự dẫn dắt của huấn luyện viên Roy Hodgson.[50] Ngày 11 tháng 6, anh có trận đấu đầu tiên tại một giải đấu lớn cho đội tuyển Anh, ra sân ngay từ đầu ở trận hòa 1-1 với Nga.[51] Tại giải đấu này, anh góp mặt trong cả bốn trận đấu của đội tuyển Anh với ba lần đá chính.

World Cup 2018

Ngày 3 tháng 6 năm 2018, Alli có tên trong thành phần 23 cầu thủ Anh tham dự World Cup 2018 tại Nga dưới sự dẫn dắt của huấn luyện viên Gareth Southgate. Tại giải đấu này, anh chỉ có được một bàn thắng trong trận thắng 2-0 trước Thụy Điển để ghi tên mình vào bán kết sau 28 năm chờ đợi kể từ World Cup 1990.